Gdy stary znajomy, Howard Stark, zostaje wrobiony i oskarżony o udostępnianie swojej najbardziej zabójczej broni każdemu, gotowemu za nią zapłacić, kontaktuje się z Peggy – jedyną osobą, której może zaufać, by wyśledziła odpowiedzialne za to osoby, pozbyła się broni masowego rażenia i oczyściła jego imię z zarzutów. Zleca również swojemu kamerdynerowi, Edwinowi Jarvisowi, by był na każde jej skinienie i pomagał podczas śledztwa. Gdyby ją przyłapano podczas tych tajnych misji dla Starka, Peggy mogłaby zostać uznana za szpiega i spędzić resztę życia w więzieniu.

Najbardziej zabójcza broń Howarda Starka dostała się w ręce wroga i tylko agentka Carter jest w stanie ją odzyskać. Czy uda jej się to zrobić zanim jej tajna misja zostanie odkryta przez szefa SSR Dooleya i agenta Thompsona?

Agentka Carter zbliża się coraz bardziej do rozwikłania sprawy skradzionej technologii Howarda Starka. Jednak jej tajna misja może dobiec końca, gdy SSR aresztuje Jarvisa i zostaje ujawniona pewna tajemnica.

Peggy może być w większych niż zwykle opałach, gdy nagle, z tajemniczych powodów, powraca zbiegły Howard Stark. Tymczasem szef Dooley podąża za nową wskazówką aż do Europy, co zagraża przyszłości Peggy w SSR.

Peggy zostaje w końcu powierzona misja, po czym agentka wzywa w charakterze wsparcia swój zaufany oddział Howling Commandos. Jednak jej przykrywka może być zagrożona, gdy szef SSR Dooley wysyła z nią również agenta Thompsona.

Peggy odkrywa szokującą prawdę na temat Leviathana, ale nie zdaje sobie sprawy, że jej prawdziwi wrogowie są nawet bliżej niż sobie to wyobrażała. Tymczasem Souza jest bliski potwierdzenia prawdy na temat Peggy i może narazić ją na szykany ze strony SSR.

Peggy zostaje zapędzona w kozi róg i o wiele bardziej narażona, w miarę jak Leviathan wykonuje ruch przeciwko niej. Podczas gdy SSR skupia uwagę na Howardzie Starku, mogą zapłacić ostateczną cenę, gdy dowiedzą się, że ich prawdziwy wróg jest bliżej niż im się wydawało.

W teatrze dochodzi do tragedii, agenci odkrywają 47 ciał, Carter (Hayley Atwell) podejrzewa że ofiary wzajemnie się pozabijały, pod wpływem tajemniczej substancji. Domysły potwierdzają sie, kiedy Daniel (Enver Gjokaj), mający kontakt z resztkami nieznanego gazu, atakuje Thompsona (Chad Michael Murray).

Agentka Carter przeprowadza się do Miasta Aniołów, by pomóc szefowi, Danielowi Sousie, w biurze SSR na Zachodnim Wybrzeżu. Pierwsze śledztwo Peggy dotyczy dziwacznego zabójstwa kobiety, której ciało odkryto w zamarzniętym jeziorze podczas największej fali upałów. W sprawę jest najprawdopodobniej zamieszana firma Isodyne Energy oraz jej właściciel, kandydat na senatora Calvin Chadwick, który odmawia współpracy. Dzięki pomocy dr. Jasona Wilkesa, Peggy dowiaduje się, iż ofiara pracowała jako fizyk w Isodyne i była kochanką szefa. Wkrótce w taki sam sposób jak ona ginie kolejna osoba – lekarz sądowy, który dokonywał autopsji.

Peggy odkrywa, że jej dochodzenie w sprawie zabójstwa byłej pracownicy Isodyne Energy wiąże się z poważnymi konsekwencjami. Dr Wilkes wyjaśnia jej, że firma usiłowała powtórzyć sukces Projektu Manhattan i w trakcie eksperymentów odkryła Zerową Materię. Wkrótce agentka przekonuje się, że udział w śledztwie może nie tylko zniszczyć jej karierę, ale również narazić na niebezpieczeństwo osoby z jej najbliższego otoczenia.

Po zniknięciu dr Wilkesa, Peggy usiłuje dowiedzieć się, kim byli mężczyźni, którzy usiłowali zabić ich oboje poprzedniej nocy. Chadwick i Frost wrabiają Wilkesa w szpiegostwo, podrzucając w jego mieszkaniu fałszywe dowody. Peggy nie wierzy w jego winę przez co popada w konflikt ze swoimi zwierzchnikami. Z pomocą Jarvisa, agentka usiłuje podłożyć urządzenie podsłuchowe w tajnym miejscu obrad Rady Dziewięciu, ale próba kończy się niepowodzeniem. Tymczasem Howard Stark stara się pomóc dr Wilkesowi w wyjaśnieniu tego, co się z nim stało wskutek styczności z Zerową Materią.

Agentka Carter i SSR dowiadują się, że za ładną twarzą hollywoodzkiej gwiazdy Whitney Frost kryje się coś więcej. Kobieta okazuje się najniebezpieczniejszą przeciwniczką w dotychczasowej karierze Peggy. Sousa i Carter przesłuchują porwanego przez agentkę Rufusa Hunta, który pracuje dla Rady Dziewięciu. Vernon Masters wpada do biura SSR wraz z grupą agentów FBI, w celu dokonania rewizji prowadzonych przez nich spraw. Hunt prosi Chadwicka o zapewnienie mu ochrony.

Precyzja oraz umiejętność szybkiego kojarzenia faktów przez Jarvisa zostają poddane ostatecznej próbie. Peggy musi znaleźć sposób na powstrzymanie wybuchu atomowego, który grozi zniszczeniem całej Kalifornii.

Peggy zdaje sobie sprawę, że sama nie uratuje dr Wilkesa. Zwraca się o pomoc do swojego najbardziej niespodziewanego przeciwnika. Tymczasem Whitney stara się przejąć kontrolę nad zabójczą Zerową Materią.

Peggy usiłuje stworzyć plan misji ratunkowej. Whitney prowadzi poszukiwania jeszcze potężniejszej ciemnej mocy. Jarvis dowiaduje się, że nie powinien składać obietnic, których nie jest w stanie dotrzymać.

Peggy i Sousa proponują Whitney Frost wymianę. Howard Stark udziela pomocy SSR, co może mieć kluczowe znaczenie dla wyeliminowania Materii Zerowej.

Peggy desperacko stara się uratować dr Wilkesa. Służy temu niebezpieczny plan, którego celem jest powstrzymanie Whitney Frost. Jednakże Thompson robi zaskakujący ruch, który może ich wszystkich zniszczyć.

Peggy potrzebna jest pomoc Howarda Starka w wyeliminowaniu Materii Zerowej. Oboje mają przed sobą misję, z której żadne z nich może nie powrócić.